Senieji vartai iškilo po miestelį nusiaubusio gaisro devyniolikto amžiaus antrajame dešimtmetyje. Šventos Agotos garbei pastatyta koplytėlė turėjo apsaugoti Darsūniškį nuo pragaištingos ugnies. Gyventojai su entuziazmu puolė atstatinėti bažnytkaimį. Dievobaimingi žmonės tris kaime buvusius įvažiavimus papuošė šventųjų garbei skirtais vartais.
Šventoji Agota turėjo saugoti nuo ugnies pašvaisčių. Šv. Jurgis globojo gyvulius nuo įvairiausių ligų ir epidemijų. Tretieji vartai iškilo Šv. Kazimierui, kurio pagrindinė užduotis – apsaugoti miestelį nuo karo, maro, bado, potvynių ir kitų apokaliptinių nelaimių. Ir tai suveikė, nes iki pat antrojo pasaulinio karo pradžios Darsūniškis nepatyrė didesnių sukrėtimų.
Rusai 1963 m. be gailesčio vartus nugriovė, o jų likučius suvertė į Nemuną. Tokiu būdu vietiniai komunistai bandė įsiteikti miestelio apylinkėse mėgusiam medžioti A. Sniečkui. Pakilus pirmiems sąjūdžio vėjams, gyventojai vartus atstatė per vieną rudenį.
Jau dvyliktame amžiuje prie to pačio Liutikės upelio ant kalvos stovėjo nemenka pilaitė. Iš ąžuolinių rąstų pastatytos sienos saugojo nuo atėjūnų. Senų žmonių lūpomis kalbantys padavimai mena, kad pilį valdė drąsus karžygys Darsūnas. O upelis vėliau gavo lietuvio dukros Liutikės vardą. Manoma, kad mergina nusiskandino norėdama išvengti kryžiuočių kankinimų. Po antpuolio likęs gyvas žilagalvis Darsūnas pasitraukė į girią ir dingo.
Darsūniškio vietovė senovėje buvo strategiškai svarbus taškas. Nemuno upės laivyboje atliko sargybinio funkciją. Gyvenvietėje buvo didelė ir svarbi prieplauka. Prie uosto stovėjo dideli sandėliai prekėms ir žemės ūkio produkcijai laikyti. Čia stovėjusios pilies gynėjai trukdė kryžiuočiams keliauti į Nemuno aukštupį. Skandino jų laivus ir naikino plieno šarvais kaustytus vokiečių riterius.
Keturioliktame amžiuje pilies apsuptys trukdavo kelias savaites. Darsūniškio medinės pilies gynėjai mėtė ant vokiečių galvų akmenis, rąstus ir verdančią dervą. Supratę, kad nesugebės atsilaikyti, sudegino pilį ir pasitraukė į apylinkių miškus. Kryžiuočių kronikose rašoma, kad žuvo daugiau nei šimtas kilmingų riterių ir keli šimtai karių. Pergalės kaina vokiečiams nuostolių neatpirko: pilis buvo virtusi degėsių krūva.
Nuo antpuolio prabėgo šimtmetis ir Darsūniškio apylinkių gyventojai turėjo galimybę išvysti Jogailos laivyną. Kunigaikštis Nemunu į Veliuoną plaukė su savo žmona ir pulku dvariškių. Kryžiuočiai prašė taikos ir buvo pasiruošę deryboms. Lietuvos didžiojo kunigaikščio nuosavybėje plaukė septyniolika ginkluotų, išpuoštų kailiais ir brangiais audiniais laivų. Virš Jogailos laivo spindėjo karališkoji vėliava ir raudono aksomo baldakimas.
Atplaukęs iš Nemuno žemupio, Darsūniškyje Jogailą pasitiko Vytautas Didysis. Valdovų susitikimas įvyko ant vandens, o vėliau puota tęsėsi viename iš laivų. Po kryžiuočių sunaikinimo Žalgirio mūšyje, kunigaikščiai buvo gerai nusiteikę. Vytautas Didysis vietiniams išdalino penkis maišelius sidabrinių pinigų ir medžioklinių ginklų, o Jogaila leido be mokesčių medžioti karališkose giriose. 1430 m. prieš pat mirtį Vytautas Didysis Darsūniškio pilyje parašė laišką, kviesdamas Ordino Magistrą į savo karūnaciją.
Šešioliktame amžiuje Žygimantas Augustas Darsūniškio seniūniją patikėjo Barboros Radvilaitės globai. Ponios planuose buvo pilaitė ir puošnūs rūmai. Po moters mirties apylinkes valdė įvairūs magnatai, bet žemės buvo laikomos karaliaus nuosavybe. Darsūniškis kiekvienais metais valstybės iždui atseikėdavo beveik du tūkstančius auksinų. Tuo metu klestėjusiai gyvenvietei tai buvo menki pinigai.
Aštuoniolikto amžiaus pabaigoje Stanislovas Augustas Poniatovskis suteikė gyvenvietei privilegiją – laisvojo miesto teises ir herbą Šv. Kazimiero globoje. Giriose leido kirsti medžius namų statybai ir kurui. Gyventojų skaičius išaugo, pasiekė pusantro tūkstančio dūšių.
Vėliau caro žandarai dokumento paieškoms metė visas pajėgas. Žmonės jį užkasinėjo žemėmis, laikė bažnyčios rūsyje, perdavinėjo vieni kitiems. Istorinės privilegijos originalas nepriklausomoje Lietuvoje buvo saugomas Pr. Baculevičiaus namuose. Pervertas raudona šilkine virvute, su karaliaus antspaudu buvusi senoji relikvija traukė į miestelį turistus. Senojo pergamento apžiūrėti rinkdavosi žmonės, tačiau sargas antspaudą uždengdavo ranka ir leisdavo apžiūrėti tik iš tolo.
Darsūniškio girininkijos miškuose 1936 metais buvo suskaičiuota du šimtai pilkapių. Vietiniai juos vadino prancūzų kapinynu. Pusantro metro aukščio iškilusios kalvos buvo nuolat kasinėjamos. Juodieji archeologai tikėjosi rasti paslėptą Napoleono karių auksą.
Nepriklausomoje Lietuvoje Darsūniškis turėjo tūkstantį gyventojų. Miestelyje ir apylinkėse gyveno išskirtinai tik lietuviai. Vietiniai didžiavosi tuo metu teisingumo ministro pareigas ėjusiu Stasiu Šilingu.
